В детстве, в результате неудачного дзюцу, он телепортировался в Мёбоку — место обитания мудрых и могущественных жаб, древнейшая из которых предсказала ему, что его ученик станет тем, кто изменит мир синоби, а он сам, рано или поздно, начнёт писать книги. Тренировками мальчика, помимо тех, которые у него были в Конохе, занялись две мудрейшие жабы Сима и Фукасаку, сумевшие обучить его мощнейшим техникам и тем самым сделав его одним из сильнейших ниндзя. 

Однако равновесие мира нарушилось и началась война, полная слёз людей, потерявших родных. Дзирайя, Оротимару и Цунадэ[6], в прошлом ученики Третьего Хокагэ, стали известны как «Три Легендарных Ниндзя» (или просто Саннины), выжив в жестокой битве с лидером Деревни Дождя Хандзо. Во время их скитаний по местам сражений, Саннины встретили троих осиротевших детей — Нагато, Яхико и Конан. Оротимару предложил убить их, по его же словам «так им будет лучше», однако Дзирайя решил взять с собой и тренировать. Когда однажды на Нагато напали несколько ниндзя, мальчик смог их мгновенно убить, и именно тогда Дзирайя впервые увидел у него легендарный глаз риннэган. Через несколько лет пути троих молодых ниндзя и Дзирайи разошлись. 

После окончания войны он на некоторое время вернулся в деревню, обучив будущего Хокагэ Минато Намикадзэ и двух других гэнинов, имя которых неизвестно. После того, как уличённый в преступлениях Оротимару сбежал, Дзирайя также покинул Коноху в том числе с целью следить за бывшим товарищем. Путешествуя по миру, он начал писать книги категории для взрослых, самой знаменитой из которых были «Райские игры», ставшие любимой книгой Какаси Хатакэ. 

Случайно встретившись с Наруто во время экзаменов на звание тюнина, он обучил мальчика хождению по воде, а также позволил тому подписать контракт с жабами, чтобы как и он, мальчик мог использовать их в бою. После гибели Третьего Хокагэ от рук Оротимару, Дзирайе было предложено возглавить деревню, однако он отказался, мотивируя тем, что есть более достойный человек — Цунадэ. Отправившись на её поиски он взял с собой Наруто с целью обучить того ещё нескольким техникам, в числе которых Расэнган. Во время путешествия Наруто, как и когда-то давно Цунадэ, обратил внимание на зачастую пошлые и извращённые привычки Дзирайи — не только проводить много времени в окружении общительных девушек, но и подглядывать за ними в банях и других местах. Обнаружив его за этим непристойным занятием, Цунадэ жестоко его избила, при этом повредив ему внутренние органы, сломав шесть рёбер и обе руки. 

Команда Дзирайи с Четвёртым Хокагэ и двумя неизвестными её членами 

Во II части аниме Дзирайя решил отправиться в деревню Дождя, подозревая, что именно там скрывается таинственный лидер Акацуки Пэйн. Однако увидев его он узнал в нём Яхико, но удивился, что у него были глаза Нагато — риннэган. Во время сражения появились ещё пятеро похожих на Яхико рыжеволосых ниндзя с риннэганом, однако ни один из них не был Нагато. Несмотря на использование Дзирайей режима отшельника и призыва Симы и Фукасаку, Пэйну удалось смертельно ранить Саннина, однако тот успел оставить на спине Фукасаку зашифрованное послание для Наруто. Дзирайя, умирая, понял, что ниндзя, о котором говорится в предсказании мудреца жаб — это Наруто, и, последний раз улыбнувшись, он придумал название для своей новой, так и не написанной книги — «История об Удзумаки Наруто». 

Узнав о смерти любимого учителя, юноша долгое время не находит себе место. Тем не менее Наруто удалось разгадать цифровой шифр — в виде номеров страниц и слов первой строки последней книги Дзирайи «Тактика обольщения» была зашифрована фраза «Настоящий ещё не с ними». Раскрытие этого кода помогло ниндзя Конохи понять, что тела Пэйна управляются кем-то со стороны